豊臣秀吉による朝鮮出兵の頃、1597年に武田玄了が起立した寺院です。武田玄了は信玄の息子・武田勝頼の舎弟で、京都の本願寺第12世大僧正准如上人に帰依し、久良岐郡松本村（現神奈川県）に一宇を建立したのが発祥だと言われています。当初は本願寺に帰属し、その後高田派に付属しました。明治時代を迎え、1872年に新築した堂宇は関東大震災にも被害は僅少ではありましたが、建物が風雪に耐えかね老朽化したので、昭和に入った1969年に本堂兼庫裡を新築。この百年の間、横浜甚行寺、笹下成就院の歴代住職が代務住職を務め、武田家御一同と共に幾多の苦難を乗り越え護持してきました。そして2000年、高田本山専修寺の承認を得て、乗願寺を高田本山専修寺関東別院横浜出張所「高田山　乗願寺」と称し、高田本山直轄の寺院に昇格。2011年には、さらに「高田本山専修寺横浜別院」に昇格、関東における高田派の拠点になっています。